Til reference, hvis nogen finder denne tråd med det samme problem, har jeg løst mit problem.
Min Flask App fabriksfunktion havde linjen app.app_context().push() rester fra de tidlige dage, hvor det var baseret på en Flask-tutorial. Under en omstrukturering af projektet blev denne linje udeladt, og problemet løste sig selv. Ikke sikker på hvorfor eller hvordan denne linje ville forårsage dette problem, og kun for nogle, men ikke alle anmodninger.